Akademi Pengajian Islam, Universiti Malaya pada hari ini adalah hasil daripada penggabungan antara Jabatan Pengajian Islam dan juga Akademi Islam. Sebelum jalinan gabungan ini, setiap satunya merupakan institusi terulung yang masyhur dalam Universiti Malaya. ​ Jabatan Pengajian Islam telah ditubuhkan pada tahun 1959 hasil daripada hubungan diplomatik antara Kolej Islam Malaya ketika itu dengan Universiti Malaya. Sejak itu, Majlis Kolej Islam telah menjadi pegawai eksekutif kepada jabatan tersebut, manakala Senat Universiti Malaya menjadi pemantau kepada urusan berkaitan akademik. Apabila Majlis Kolej Islam dibubarkan pada tahun 1970, Jabatan Pengajian Islam diletakkan di bawah bidang kuasa Majlis dan Senat Universiti Malaya. Sejak itu sehinggalah penggabungannya dengan Akademi Pengajian Islam pada April 1996, ia berada di bawah Fakulti Sastera dan Sains Sosial, Universiti Malaya. Bagi Akademi Islam pula, ia ditubuhkan pada tahun 1981 hasil pengambil alihan Yayasan Pengajian Tinggi Islam Kelantan yang ditubuhkan pada tahun 1965. Akademi ini terdiri daripada dua fakulti iaitu Fakulti Syariah dan Fakulti Usuluddin dan mempunyai satu program ijazah iaitu Ijazah Sarjana Muda Pendidikan Islam serta satu program matrikulasi, Pra-Akademi Islam. ​ Pada tahun 1996, Akademi terus berkembang dengan pembentukan 9 Jabatan yang dibahagikan kepada empat bahagian iaitu Bahagian Pengajian Syariah yang dianggotai oleh Jabatan Fiqh dan Usul, Jabatan Siasah Syar'iyyah, Jabatan Syariah dan Ekonomi, Jabatan Syariah dan Pengurusan, dan Jabatan Syariah dan Undang-undang. Bahagian Pengajian Ilmu Kalam pula terdiri daripada Jabatan Aqidah dan Pemikiran Islam, Jabatan Dakwah dan Pembangunan Insan, Jabatan Al-Quran dan Al-Hadith, dan Jabatan Sejarah dan Tamadun Islam. Bahagian Pengajian Bergabung menjalankan program Pendidikan Islam dan Pengajian Islam, dengan kata lain, meneruskan program pengajian bergabung dengan Fakulti Sastera dan Sains Sosial. Sementara itu, Program Pra Akademi juga diteruskan di kampus cawangan Nilam Puri di Kelantan.